Храм звели в 1752 році на місці дерев’яної церкви коштом ватажка ніжинського дворянства Івана Тернавіоти. Архітектурне рішення належить І. Григоровичу-Барському, який вдало поєднав бароко і класицизм. У XVIII – XIX століттях у храмі були парафіяльна школа і лікарня. А в 1893 році Святий Іоанн Кронштадтський з балкона церкви благословив Ніжин. У 1954-1955 роках храм реставрували і використовували для зберігання архівів, які знаходяться там досі. До наших днів збереглися давні фрески на стінах храму, старовинні огорожі та сходи.