Заклад складається з трьох великих залів, які займають цілий третій поверх будівлі Харківського театру ляльок. Перший присвячено історії самого театру Афанасьєва. Тут же демонструють ляльки, що в ньому грали. У другому залі створено експозицію, присвячену людям, котрі заснували й розвивали харківську лялькову драматургію. Також тут можна ознайомитися з унікальною колекцією театральних ляльок з різних країн світу (наприклад, площинні персонажі зі спектаклю "Король Убю" Мішеля Мешке або хлопчик Цендерике з однойменного румунського театру). Третій зал присвячено всесвітній історії мистецтва театру ляльок від античних часів до наших днів. У ньому також представлено найбільшу в світі тематичну колекцію значків, пов’язаних з ляльковою драматургією. Ознайомитися з експозиціями музею можна під час відвідання спектаклів.